Issues des importantes saisies révolutionnaires sur les biens du marquis de Robien en 1794, les collections se sont enrichies au XIXe siècle, dans le domaine des peintures, par d'importants envois de l'Etat et en archéologie, de dépôts des Musées du Louvre et de Cluny ainsi que de la Société Archéologique d'Ille-et-Vilaine.
Faute de place, dans un bâtiment du XIXe siècle jadis consacré aux facultés, le musée présente surtout ses collections de peinture et l'archéologie.
La collection de Rennes, présentée chronologiquement, offre un panorama logique de l'histoire de l'art depuis les primitifs italiens jusqu'à la création contemporaine. Deux parcours structurent la visite : celui des grands formats présentés dans les grandes salles en un circuit périphérique, et celui des tableaux de petites tailles dans les galeries centrales.
De récents travaux (1996) sont venus habiller de couleur les espaces, offrant aux oeuvres une atmosphère plus propice à leur appréciation.
Si le Moyen Age et la Renaissance comptent quelques œuvres majeures (Véronèse), la spécificité du musée réside dans la présentation d'un des plus beaux ensembles de la peinture française du XVIIe siècle, conservés dans les collections publiques. Aux célèbres chefs-d'oeuvre de Baugin, La Tour (Nouveau-Né), Champaigne, est venu s'ajouter une importante collection de tableaux et dessins français, comptant des œuvres de Blanchard, Rigaud, Boucher...
De Chardin à Sisley, Gauguin et Picasso, la suite du parcours réserve beaucoup de découvertes de la même qualité.
